Saint Denis décapité, aurait marché avec sa tête sous le bras de Montmartre jusqu’à l’emplacement actuel de la basilique. Son tombeau fit rapidement l’objet d’un culte. Entre 450 et 475, Sainte Geneviève, sainte patronne de Paris, décide d’édifier une chapelle à cet emplacement.
Ce culte voué à Saint Denis est aussi à l’origine de l’inhumation ad sanctos (près des saints) inaugurée par Clovis et rapidement imitée par plusieurs aristocrates. Ainsi, une nouvelle église est édifiée au début du 7e siècle, Dagobert sera le premier roi des Francs à y être inhumé et Saint-Denis devient l’une des abbayes bénédictines les plus puissantes du Moyen Âge.

Construite sur la tombe de saint Denis, la basilique est peu à peu devenue une nécropole royale accueillant la dernière demeure des rois et reines de France, faisant de la basilique Saint-Denis un véritable musée de la sculpture funéraire du 12e au 16e siècle.

Sous les Carolingiens, les liens entre l’abbaye et les rois continuent de se renforcer. Charles Martel s’y fait inhumer ; Pépin le Bref s’y fera sacrer roi en 754 et demande la reconstruction de la basilique : la nouvelle église sera consacrée en 775 par Charlemagne.

Au 12e siècle, l’abbé Suger, conseiller de Louis VI et Louis VII, lance une campagne de rénovation de la vieille église en faisant appel aux nouvelles techniques architecturales. Désormais dotée de grands vitraux, la nouvelle basilique est inondée de lumière et devient un chef d’œuvre de l’art gothique. Les travaux reprennent au 13e siècle, sous Saint Louis, pour faire face aux besoins d’espace pour la nécropole royale donnant à Saint-Denis son aspect actuel.

Toutes les verrières de la basilique ont été refaites au 19e siècle, à l'exception de quelques éléments dans le déambulatoire qui proviennent exclusivement de l'époque de Suger (ces vitraux sont actuellement en restauration).
Les verrières du 19e siècle obéissent à une iconographie royale et dionysienne avec des vitraux d'une très grande qualité.